對成為掠食者獵物的恐懼是一種強大的演化力量，塑造了動物的大腦和行為，也影響了整個生態系統。當潮水漲起，淹沒加拿大不列顛哥倫比亞省弗雷澤河三角洲泥濘的淺灘時，空中出現了一團蚊群般顫抖的東西。仔細一看，這些不停移動的物體原來是一群小型涉禽。

數千隻黑腹濱鷸（太平洋亞種）以同樣的節奏飛行，灰棕色的翅膀和白色的胸脯同步移動，它們掠過水面，然後像波浪一樣飛起，有時能持續數小時。這樣的飛行相當耗費體能，尤其是在隆冬時節。這些小鳥的重量還不如一個網球，但它們體內的“火爐”必須不斷地補充燃料。然而，在海岸沼澤里休憩並消化食物是要付出代價的：一些可怕的掠食者，比如游隼，就隱藏在附近伺機而動。在退去的潮水將它們帶回更安全、更開闊的地方之前，這些黑腹濱鷸是不會降落的。

真的是恐懼促使黑腹濱鷸集結成群嗎？關於這個問題有一些間接但令人信服的證據。在20世紀70年代，由於殺蟲劑的使用，遊隼的數量減少，黑腹濱鷸飛行的時間也變得更少，休憩的時間更多；但隨著諸如滴滴涕（DDT）之類的殺蟲劑因監管而減少，遊隼又回來了，黑腹濱鷸的行為又恢復如前。

恐懼生態學

恐懼是一種強大的力量，不僅對過冬的黑腹濱鷸如此，對整個自然界也是如此。生態學家很早就知道，掠食者在生態系統中扮演著關鍵的角色，通過“誰吃誰”的連鎖反應塑造了各個群落。但一項新研究揭示，塑造個體大腦和行為，以至整個生態系統的，不僅是“被吃掉”，還有對“被吃掉”的恐懼。這一新的研究領域，探索的是掠食者的非消耗效應，被稱為“恐懼生態學”（fear ecology）。

長期以來，人類一直對掠食者及其帶來的恐懼十分看重。作為地球上最成功的掠食者之一，人類幾千年來都一直在用稻草人保護田地裡的莊稼。在海洋環境中，對這種恐懼的利用也有一段歷史。為了保護蛤蜊採集地，北美原住民（如加拿大太平洋海岸的努查努阿特人）會將死海獺固定在岸邊，以嚇跑海洋中那些飢餓的貝類掠食者。

伴隨著駕馭恐懼的文化實踐，對掠食者的看法也隨著時間發生了令人著迷的轉變。從歷史上看，在殖民時期，也就是歐洲-美國移民在美洲大陸上遷徙並掠奪原住民土地的時代，定居者的主流看法是，避免牲畜損失的最佳方式是大範圍地消滅捕食動物。因此，正是當時的反掠食者情緒，使得美洲獅、灰熊和灰狼（Canis lupus）在北美大片地區基本消失，而對狼的捕殺仍在繼續，時至今日仍是一個有爭議的問題。在包括黃石國家公園在內的許多地區，狼的重新引入也引發了爭議。

即使是著名的自然保護主義者、哲學家兼作家奧爾多·利奧波德（Aldo Leopold，1887-1948），他在職業生涯的早期也希望能把狼消滅。他在1920年的一次會議上評論道：“必須抓住最後一頭狼，否則這項工作就不能算是完全成功。”利奧波德後來放棄了這一觀點，不過現代歷史學家認為，他思想上的轉變並不是許多人所認為的那種徹底的頓悟，而是因為他觀察到一頭母狼在被射殺後死去的情景。無論如何，利奧波德等人已經開始注意到掠食者消失後所產生的問題。例如，利奧波德擔心，一旦美洲獅和狼被消滅，會對加拿大溫哥華島造成巨大影響，導致那裡的鹿群過度繁殖。在他死後出版的《沙鄉年鑑》（A Sand County Almanac，1949）一書中，他寫道：“黃石已經失去了狼群和美洲獅，結果就是駝鹿在不斷破壞植物，尤其是在冬季草場。”因此，對於重新將狼（和恐懼）引入黃石公園的爭論一直持續到今天。

正是在這個掠食者被普遍殺戮的歷史時期，大西洋兩岸的數學家和生物物理學家開始研究掠食者與被掠食者相互作用的生態學基礎。在自然界中，一切生物都需要食物，從為數不多的掠食者到眾多的獵物，再到數量更多的植物。生態學家在思考生態系統的各個部分如何組合在一起的複雜方式時，設想了生物群落的結構，要么是“自上而下”，要么是“自下而上”。自下而上的群落是由大量的植物定義的，比如草，可以用來供養食草動物。自上而下的思路則引出了“關鍵掠食者”（keystone predator）這一概念。1966年，生態學家羅伯特·潘恩（Robert Paine）首次提出了這個概念，他研究了太平洋西北部多岩石潮間帶群落的食物網。在那裡，赭色海星（學名：Pisaster ochraceus）是頂級掠食者，以貽貝和藤壺為食，並控制著這些食物的數量。潘恩通過移除實驗來檢驗關鍵掠食者的概念。赭色海星的移除引發了劇烈的變化，加劇了其餘物種之間的競爭，導致它們的數量隨著時間的推移越來越少。一年後，15個原始物種中有近一半消失了。這一研究和後續研究強調了關鍵物種在維持群落平衡和生物多樣性方面發揮著不成比例的巨大作用。

恐懼的生態學效應

加拿大韋仕敦大學的生態學家莉安娜·扎內特（Liana Zanette）指出，在有關生態系統功能的思考中，另一個根本轉變是認識到大多數時候“掠食者表現得相當糟糕”。掠食者的大多數攻擊並不成功，許多動物都可以從死亡的魔爪中逃脫。瀕死體驗讓這些獵物有機會提高下一次面臨捕食時的生存技能，包括保持警惕等，這就造成了挨餓和被捕食之間的權衡——黑腹濱鷸面臨的兩難境地是，它們必須消耗能量進行飛行，以避免被遊隼吃掉。獵物不能一邊尋找食物，一邊警惕著被捕食的危險。

扎內特與她的研究兼生活伴侶邁克爾·克林奇（Michael Clinchy）開創了自己的學術事業，即研究恐懼的生態學效應。克林奇開玩笑道，他們倆主要靠嚇唬野生動物為生。他們主要通過實驗操作來做到這一點。研究恐懼效應很有挑戰性，因為正如扎內特和克林奇在最近的一篇綜述文章中所寫的那樣，“儘管人們可以看到與恐懼相關的行為，也可以看到掠食者如何殺死獵物，但人們不能直接看到恐懼如何降低獵物的繁殖或生存機會，而是必須推斷它的影響。”

1990年，史蒂芬·利馬（Steven Lima）和勞倫斯·迪爾（Lawrence Dill）在加拿大不列顛哥倫比亞省的西蒙·弗雷澤大學發表了一篇綜述論文，探討了掠食者的影響可能不僅僅是直接導致死亡。在他們的推動下，行為科學家們認識到，掠食行為的非致命性有著被低估的重要價值。後來，在21世紀初，動物會在空間上對捕食風險做出反應的想法被概念化為“恐懼景觀”（landscape of fear）。當前的“恐懼生態學”概念，主要關注動物如何決定吃什麼、在哪裡吃和什麼時候吃，以及如何覓食和獵取食物。

研究恐懼的生態學意義的一個重要的自然實驗室是“克魯瓦尼北方森林生態系統項目”（Kluane Boreal Forest Ecosystem Project），這是一個研究掠食者猞猁及其主要獵物雪鞋兔的長期項目，位於加拿大育空地區的西南部。在那裡的早期工作中，由生態學家查爾斯·克雷布斯（Charles Krebs）領導的研究人員將森林棲息地劃分為許多面積1平方公里的區塊，將完全自然的區塊與有食物補充的區塊、被圍起來隔絕掠食者的區塊，以及兩者兼之的區塊進行比較。他們發現，單是食物補充就能使雪鞋兔的數量增加兩倍；而在隔絕了猞猁等食肉動物的區塊裡，野兔的數量也是食肉動物自由活動區塊的兩倍。

研究人員預計，如果這個過程只​​是簡單的相加，那麼通過補充食物並隔絕掠食者，將會使雪鞋兔的數量增加5到6倍。事實上，在更安全且食物更豐富的環境下，雪鞋兔的數量達到了之前的11倍。這些結果表明，食物與掠食者之間存在協同相互作用，並有其他某種行為、生理或心理上的因素影響了雪鞋兔對資源的利用能力。

這種因素似乎就是恐懼。扎內特解釋道，眾所周知，當動物感覺到周圍有掠食者時，它們會暫停正在做的任何事情。但是，保持警惕是以犧牲其他重要活動為代價的，比如攝食。受驚的獵物會吃得更少。

最近的實驗表明，獵物確實可以被嚇死，這一點也不誇張。例如，瑞典隆德大學的生態學家科斯蒂·麥克勞德（Kirsty MacLeod）與包括克雷布斯在內的研究者合作，觀察了懷孕雌性雪鞋兔的存活情況。這些野兔被捕穫後關在圍欄裡，然後暴露在模擬的掠食者——一隻經過訓練的狗——面前。這種“掠食者暴露”的環境對雪鞋兔沒有任何身體傷害，但會增加它們的壓力水平，以至於成年雌性雪鞋兔的存活率下降了30%，其後代的存活至斷奶的機率下降了85%以上。

如何量化恐懼的影響？

21世紀初，扎內特和同事們研究了不列顛哥倫比亞省海灣群島上，食物和捕食對北美歌雀（學名：Melospiza melodia）成功繁殖的雙重影響。他們設置了不同的站點，包括掠食者眾多的大陸和更安全的沿海小島，並對有些站點改變其食物可獲得性，其他站點則不加改變，然後比較北美歌雀在這些站點築巢繁殖的成功率。研究人員在一半的站點設置了供料器，使北美歌雀能獲得額外的食物。結果發現，在掠食者較少的環境下，北美歌雀的繁殖成功率比掠食者較多環境下的同類高50%；在掠食者較多的環境中，有了額外的食物，北美歌雀的繁殖成功率也提高了50%。如果這些因素是累加的，那麼在掠食者較少環境中添加食物有望幫助這些鳥類的繁殖成功率提高100%。事實上，增加食物和減少掠食者的綜合效應最終使北美歌雀的繁殖成功率提高了200%。這種影響是協同作用的，與雪鞋兔的例子一樣。

這一有趣的結果引發了人們的興趣，人們希望通過實驗來消除實際捕食的概率，從而量化恐懼的影響。為了保護野生北美歌雀的巢免受掠食者的侵害，扎內特和克林奇的團隊使用了通電圍欄和保護網。然後，他們通過播放掠食者的聲音來控制恐懼暴露。通過懸掛在樹上的擴音器，一群北美歌雀會聽到12種掠食者的叫聲，包括貓頭鷹和浣熊；另一群北美歌雀聽到的則是非掠食者的叫聲。研究人員仔細觀察鳥巢和幼鳥，分析北美歌雀的反應。

在這個2011年發表在《科學》（Science）雜誌上的實驗中，扎內特及其合作者發現，北美歌雀在沒有被掠食者實際捕食（現場的攝像機為證），而只是被聲音嚇到的情況下，在繁殖季節產生的後代減少了40%。

雌性北美歌雀只要聽到掠食者的叫聲，就會變得惶恐不安，產下的蛋和孵出的後代也會更少。被這些驚恐的親鳥所撫養長大的幼鳥，也很少能存活下來。對於那些倖存者，食物匱乏影響了它們的大腦發育。

克林奇表示，對於北美歌雀，“歌唱就意味著一切”。雌鳥會認為多樣化的雄鳥歌聲很性感。但扎內特和克林奇也發現，當雄性幼鳥因為父母的恐懼而吃得很少時，它們還未發育完全的大腦也就只能產生很少的曲目。不太會唱歌的雄鳥不太可能繁殖成功，這就意味著恐懼的影響可以跨越數代。研究者正一步步揭示這種恐懼信息的傳遞機制，在許多物種中，包括鳥類、野兔和人類，都已經發現了代際恐懼效應的證據。

恐懼的跨代效應在魚類身上也可以看到。美國伊利諾伊大學厄巴納-香檳分校的艾莉森·貝爾（Alison Bell）對一種名叫刺魚的小魚的恐懼進行了廣泛研究。作為鳥類和其他魚類的常見食物，刺魚的自然死亡大部分是被捕食造成的。貝爾一直對刺魚在掠食者面前如何表現出一系列不同的行為很感興趣。她從之前的研究中了解到，成年刺魚在接近掠食者時會產生壓力激素——皮質醇。為了解這是否會影響下一代，她的實驗室將懷孕的雌性刺魚暴露在不可預知的掠食線索下，如模擬的矛和掠食性魚類。研究小組對被掠食者追逐的雌魚的卵及後代，與遠離掠食者的對照組雌魚的卵及後代進行了比較。他們發現，恐懼會產生眾多後果，包括新陳代謝的改變，以及如何在食肉動物存在的情況下終生學習並存活下來。

大腦的變化

皮質醇似乎是很明顯的信使化學物質，因此研究人員對其效果進行了試驗。放射性示踪研究顯示，刺魚胚胎確實從環境中吸收了皮質醇。但是在三天之內，胚胎就把皮質醇排出卵子，而沒有對其進行代謝。因此，至少在刺魚身上，傳遞有關被捕食風險的可怕“信息”的機制仍然難以捉摸。艾莉森·貝爾說：“對於母體在掠食者暴露的環境下影響後代的機制，我們最合理的猜測是通過卵中的小分子核糖核酸（microRNA）。”小分子核糖核酸是一種參與調控基因表達的微小RNA分子。貝爾指出，到目前為止，支持這一觀點的證據是互相關聯的。她實驗室的博士後詹妮弗·赫爾曼（Jennifer Hellmann）正在進行一項新研究，試圖了解這些關於掠食者的跨代恐懼信息是否也可能通過父系的精子傳遞。從他們正在進行的實驗中，已經有初步證據表明，精子中的這些“警惕”信息與那些通過卵子介導的信息一樣明顯。

艾莉森·貝爾指出，在有關母親壓力的人類生物醫學文獻中，充斥著對後代產生負面影響（比如認知缺陷）的證據。但是她和其他人的研究表明，在一個危險的世界裡，掠食者暴露帶來的壓力可能是一種好處——會讓後代為生活在高風險環境中做好準備。

扎內特和克林奇最近研究了鳥類受到驚嚇時的大腦。在實驗室中，他們將山雀分組，有的只聽到掠食者（如老鷹和貓頭鷹）的叫聲，有的只聽非掠食者（如五子雀和北美歌雀）的叫聲。一周後，研究人員對每隻山雀對“警報聲”——受驚山雀發出的聲音——的反應進行了測試。他們發現，比起只聽到不具威脅性叫聲的山雀，聽到掠食者可怕叫聲的山雀在聽到警報聲後，身體僵住的時間要長6倍。

研究人員對其中一組山雀的大腦進行了研究，主要分析恐懼和記憶中心。他們發現，對於不同的處理組，其大腦該區域的基因轉錄因子和化學開關DeltaFosB存在50%的差異。DeltaFosB可以改變基因，有時是長期的。即使是在聲音暴露一周之後，山雀仍然保留著恐懼記憶，因為它們仍會再次僵住。從山雀在聽到掠食者聲音一周後對警報信號的反應來看，它們不僅僅形成了對特定掠食者的記憶：它們的杏仁核和海馬體已經準備好識別周圍的危險環境。

對山雀的研究揭示了類似創傷後應激障礙（PTSD）的行為，研究者也發現了與實驗室大鼠和小鼠PTSD研究中相同的化學物質。目前，扎內特和克林奇正在進行的是兩組牛鸝的持續恐懼實驗，一組暴露於掠食者的聲音，另一組則暴露於非掠食者的聲音。他們發現，對掠食者聲音的恐懼會改變大腦的恐懼和記憶中心（杏仁核和海馬體）；聲音停止播放一個星期後，受到驚嚇的牛鸝大腦中生長的新神經元更少。這表明，受到驚嚇的牛鸝會將恐懼記憶鎖在大腦中，抑制新神經元的生長，而在正常情況下，新的神經元可能會覆蓋已儲存的記憶。他們對野生或半野生鳥類的研究與對人類PTSD的實驗室動物研究結果相似，支持了類似PTSD的大腦和行為變化可能是自然常態的觀點。

恐懼對群落和生態系統的好處

恐懼不僅對個體，而且對整個群落都會有深遠的影響。在加拿大不列顛哥倫比亞省的海灣群島，克林奇和扎內特研究了恐懼對整個潮間帶群落的影響，試圖了解恐懼是否會導致營養級聯——相當於生態學上的多米諾骨牌效應。在溫哥華島的西側，浣熊是中等水平的掠食者，與美洲獅、熊和狼等頂級掠食者共享棲息地，這些掠食者都對浣熊構成了威脅。但在主島東面的海灣群島，如利奧波德所指出的，這些掠食者早已被消滅，浣熊已經成為生態系統的主要角色，現在只對家犬表現出恐懼。

因此，海灣群島的浣熊徹底改變了它們通常夜間活動的習慣。它們已經成為大膽的日間掠食者，以鳴禽為食，以潮間帶的海鮮為食，可以在無處藏身的裸露海灘上游走數公里。在不必擔心其他掠食者的情況下，海灣群島的浣熊一直大量捕食鳥類和海洋無脊椎動物，包括蠕蟲、螃蟹和貝類等。

扎內特和克林奇想知道，如果浣熊恢復了恐懼，情況會怎麼樣。他們在一些海灘上播放狗叫聲，在另一些海灘上播放溫和的海豹叫聲，然後發現，在播放狗叫聲的海灘上，即使過了一個月，浣熊也會減少攝食時間，花更多時間保持警惕。他們的發現表明，通過聲音使動物恢復對掠食者的恐懼，可以給生態系統帶來巨大的好處。

最近的研究表明，人類作為最可怕的掠食者，對其他頂級掠食者也有影響，比如美洲獅。目前，扎內特和克林奇正在與南非的研究人員合作，試圖了解播放人類聲音能否幫助獅子和犀牛等瀕危物種躲避偷獵者。

科學家已經不再懷疑恐懼的深遠影響。恐懼如何自然系統影響的證據也越來越多。加拿大阿爾伯塔大學的邁克爾·皮爾斯（Michael Peers）表示：“確定這種影響的真正程度正是下一步要做的”。

美國麻省大學達特茅斯分校的邁克爾·謝里夫（Michael Sheriff）表示，對於獵物如何受到掠食恐懼的影響，目前尚不清楚的“不僅僅是適應度方面的影響，還包括實際的數值” 。他解釋道，大量研究表明，被捕食的風險會影響生存和繁殖，科學家稱之為“適應度效應”（fitness effect）。他所在的研究小組進行了一項元分析，發現表明掠食者的恐懼會影響種群大小的證據很少，“這是我們缺失的一個關鍵環節”。他還建議，未來研究的有效途徑需要超越二元的、只有“掠食者—被掠食者”兩個物種的相互作用，深入研究對掠食者的恐懼如何影響整個群落的複雜性。

正如謝里夫等人所指出的，迄今為止的恐懼實驗存在的缺陷之一，便是人為設計。研究者使用了許多替代掠食者的物體，包括聲音、氣味和視覺模型等，以此研究恐懼效應。例如，有研究者就用訓練有素的狗來取代郊狼。然而，“很難知道這些（在實驗中）應用的（恐懼）線索有多少是在環境中自然發生的，”皮爾斯說道。皮爾斯是在克魯瓦尼研究雪鞋兔行為的新一代科學家中的一員。他指出，在最近的實驗中，恐懼刺激通常只集中在一種感官模式上，而且是在沒有獵物被殺死的情況下進行測量的，而這些都是人為的情況。在《生態學》（Ecology）雜誌的一篇文章中，他和其他十位合著者強調，這種人為的情況可能會高估恐懼在自然種群中所導致的後果。

恐懼在生態系統中的影響程度，以及模擬體驗是否能反映真實的環境，這些話題都可能會引發持續的爭論。但是，當我們對“恐懼生態學”的了解不斷增加時，受益的就不僅僅是生態系統和瀕危物種。越來越多的跨學科研究發現，隨著恐懼生態學家和醫學研究者之間的交流不斷深入，可能更有助於我們理解人類的創傷後應激障礙，以及創傷的跨代影響。

正如黑腹濱鷸在被潮水淹沒的河口上來回穿梭、上下翻騰一樣，我們對恐懼如何影響個體大腦、種群、群落和生態系統的理解已經起飛，並且在前進的過程中仍然不斷地改變方向。（任天）